熊蜂生活史性状间权衡及能量学研究进展
何金明 徐凯 刘玉玲 王志 牛庆生
（吉林省养蜂科学研究所，吉林 132108）
摘要：权衡（trade-offs）是昆虫生活史进化的一个重要概念，也是昆虫生活史与能量学之间关联研究的重要组成部分。对于野生熊蜂来说，自身从大自然中获取的资源是随机的，丰富或受限制的自然资源会导致熊蜂在群势增长、繁殖以及衰老等方面存在不同的权衡关系。本文从熊蜂生活史性状间权衡的相关假说、资源对熊蜂生活史性状间权衡的影响以及熊蜂能量学研究几个方面进行阐述，以期为熊蜂工厂化繁育产业中蜂王的培育和各繁育阶段能量优化提供理论基础。
关键词：熊蜂；生活史性状；权衡；能量学；优先级规则
Research progress on the trade-offs between the traits of bumblebee life history and energetics
He Jinming, Xu Kai, Liu Yuling, Wang Zhi, Niu Qingsheng
(Apiculture Science Institute of Jilin Province, Jilin 132108, China)
Abstract: Tradeoffs is an important concept in the evolution of insect life history, and also an important component of the research on the relationship between insect life history and energetics. For wild bumblebees, the resources they obtain from nature are random. Abundant or restricted natural resources will cause bumblebees to have different trade-offs in colony growth, reproduction, and aging. This article elaborates on the relevant hypotheses about the trade-off between the life history traits of the bumblebee, the influence of resources on the trade-off between the life history traits of the bumblebee, and the energetics research of the bumblebee, which provide a theoretical basis for the breeding of queen bee and the energy optimization of each breeding stage in the mass rearing of bumblebee.
Key words：bumblebee; life history traits; trade-offs; energetics; priority rules
社会性昆虫被称为地球上进化最成功的一种生物群体。社会性昆虫作为一个复杂的生物系统，其最大的特征在于群体内不同的社会分工以及个体间的合作和相互作用。社会性昆虫代表高于单个生命有机体但低于生态系统的生物水平，因此熊蜂、蚂蚁等具有独特生物学特性的社会性昆虫群体也成为研究生理学、生活史进化及能量学的最佳模型。
理想情况下的生物体在生命周期的各个方面都应实现最优化，包括生长速度最快、寿命最长、体型最大和繁殖力最强，最终符合“达尔文学说”。但现实状态下，生物在进化过程中存在生活史性状间的权衡以及表型可塑性。这里所说的生活史理论中的表型可塑性是指生物体响应环境变化发生的表型变化，它使生物体能适应环境变化来调整和优化适应性。当前，关于生物生活史性状之间的权衡多达45种，而且各种权衡受遗传、系统发育、物理或生态环境资源等多种因素的影响。
熊蜂隶属于节肢动物门、昆虫纲、膜翅目、蜜蜂科、熊蜂亚科、熊蜂属，是豆科、茄科等多种植物的重要授粉昆虫。熊蜂蜂群具有与独居性昆虫整个生物体相似的生理特性，可繁殖的蜂王、雄蜂类似于单个生物体的配子细胞，非繁殖的工蜂类似于体细胞，通常被称为“超个体”。工蜂的分工合作使整个蜂群受益并极大增加了蜂群对外界环境的适应性，所以工蜂的体型、寿命、生产成本及工作产出等相关特性对蜂群的受益和发展都十分重要。本文主要阐述在资源有限或无限条件下熊蜂蜂群各生活史性状间的权衡、工蜂体型与培育成本和劳动收益的关系、工蜂体型与代谢率和寿命之间的关系。
1 熊蜂生活史及生活史性状权衡相关假说
熊蜂的生活史分为群势增长、繁殖和衰亡三个阶段。熊蜂群势增长阶段只培育工蜂，当群势发展至一定规模时进入培育子代蜂王和熊蜂的繁殖期，随着群势竞争点到达后，蜂群进入快速衰亡期，而子代蜂王经历交配后寻找巢穴进入冬眠期。对于熊蜂，生活史所获得资源的多少对于蜂群的群势增长和繁殖均具有直接影响。自然环境中的熊蜂群在整个生活史中只有一个繁殖期，所以为了增大蜂群繁殖成功率，熊蜂在未知的可利用资源的前提下其群势增长和繁殖就必然会存在权衡关系，也就是我们常说的“熊蜂生活史中群势增长和繁殖的权衡假说”。在这个假说中，研究者将群势增长和繁殖分别量化为培育工蜂所需的累计生物量和培育生殖蜂（蜂王和雄蜂）的累计生物量。在有限资源条件下，蜂群应该将相对更多的资源用于繁殖，蜂群内生殖蜂的累计生物量应该高于工蜂所需的累计生物量。而在资源无限的条件下，蜂群在生长和繁殖方面的分配应该是平等的，蜂群中生殖蜂的累计生物量和工蜂的累计生物量应该是平等的。
2 资源可获得性对生活史性状权衡的影响
2.1 资源可获得性对熊蜂群势增长和繁殖的影响
不同生物的繁殖方式都存在较大差异，但不可否认的是，繁殖在所有生物生活史中所消耗的资源都是最大的，所以在有限的可利用资源情况下，生物在繁殖前都需要对繁殖和其他生活史性状所需资源进行仔细分配。已有研究表明，在有限的资源条件下，不同社会性昆虫的繁殖与群势增长间权衡存在较大差异。如在淡水蛤蜊和蟋蟀，一般会出现繁殖抑制对个体发育的资源分配，但在蛱蝶中却表现为生长发育的资源分配高于繁殖的现象。社会性的熊蜂又会出现何种权衡呢？
Pelletier等[1]研究表明外界蜜粉源缺乏的情况下B.terricola和B.terrestris群体中的工蜂和繁殖蜂的数量会急剧下降，当蜜粉源充足的时候工蜂和繁殖蜂数量也会逐渐增加。该研究表明熊蜂的群势增长和繁殖受资源可获得性的直接影响，但并未说明资源可获得性对群势增长和繁殖之间权衡的影响。Nhi等[2]在验证熊蜂生活史理论假说的研究中揭示了熊蜂蜂群如何应对限定资源分配，其结果表明：在资源无限的条件下，熊蜂在群势增长和繁殖之间存在不平等的资源分配，蜂群会将其更多精力和资源用于繁殖；而在资源有限的条件下，熊蜂为群势增长分配了更多的资源。本文推测在资源有限的条件下，熊蜂优先发展群势，可增加蜂群对外界环境的适应能力，体现出生存优先繁殖的意识。
2.2 资源可获得性对蜂王、雄蜂及工蜂数量和质量的影响
蜂群生长过程中产生的个体数量和质量（以体重衡量）对群体延续和未来发展都至关重要，尤其在培育子代蜂王和雄蜂方面。生活史理论认为动物群体内在资源有限的条件下也会出现后代质量和数量的权衡。那是否熊蜂间也存在这样的权衡呢？
熊蜂在整个生活史中需要经历漫长的冬眠期，Richards等[3]研究发现培育子代蜂王体重越大体内储存的脂质就越多，体内大量脂质有助于提高熊蜂越冬的成功率和来年的成群率。从Richards等[3]的研究结果推测，在资源有限的条件下培育子代蜂王的数量和质量应该会存在权衡关系。但Nhi[2]的研究表明无论资源是有限还是无限的条件下，均未发现蜂王和雄蜂的个体数量与质量权衡的证据。而且Nhi[2]的研究结果中却发现另外一种趋势，即当有充足的资源时，蜂群产生的处女蜂王数量和质量都很高。同样，在有限和无限资源限制的条件下工蜂的数量和累积生物量在统计学上是一致的，未发现工蜂的数量和质量权衡的现象。Nhi的研究表明资源可获得性对蜂王、雄蜂及工蜂数量和质量间的权衡不存在直接影响，但其具体机制仍需进一步探寻。
2.3 资源可利用性对工蜂体型的影响
体型是生物体适应性的一个强预测指标，是重要的生活史性状之一。从已有的研究可发现，体型大小在社会性昆虫群体中具有不同的优缺点。熊蜂蜂群中工蜂的体型大小也存在差异，其大小可以变化多达10倍，大约是其他蜜蜂大小的5倍。熊蜂蜂群中工蜂的体型大小变化差异很大，但其中具体的生理机制和原因还是未知。但多数研究表明，熊蜂体型的差异与培育过程中摄取食物量的多少和幼虫在巢内的位置有关。Couvillon等[4]人提出培育小体型工蜂是便于在巢穴内更灵活地执行任务，而培育大体型工蜂则使其采集能力更强。Couvillon等[4]关于熊蜂工蜂体型与劳动分工密切相关的结论还有待于进一步的研究证实。Nhi等研究表明熊蜂工蜂大小不受资源可获得性的影响，培育较多的中等大小工蜂和极少数大体型工蜂才是对蜂群发展最为有效的策略。Nhi的研究表明资源可获得性对工蜂体型不存在直接影响，但我们在工厂化繁育中经常会发现不同饲料配比导致工蜂个体出现较大差异的现象，所以在工厂化繁育条件下，资源可利用性对工蜂体型的影响还需要试验证明。
3 工蜂体型与培育成本和收益的关系
熊蜂、切叶蚁和白蚁等社会性昆虫的体型是群体中工作总量的主要预测因子。切叶蚁群体中最小的工蚁在蚁穴内工作，中等大小的工蚁寻找食物，最大的工蚁用较大的下颌来保卫巢穴，不同体型大小的个体由于形态上的巨大差异将导致等级和社会分工出现巨大差异。熊蜂工蜂的体重变化高达10倍，比其他社会性昆虫变化大得多，但Couvillon等[4]人的研究发现蜂群内熊蜂工蜂的体型变化通常呈正态分布。目前关于熊蜂工蜂之间出现显著差异的机制还不明确，但通过明确不同体型工蜂培育成本和劳动收益，可增加对熊蜂工蜂间体型差异的认知。
Nhi[2]的研究表明体型较大的工蜂比体型较小的工蜂体内的能量储存要大；不同大小体型工蜂采集的花粉总量存在微小差异，但不同体型工蜂采蜜量无显著差异；不同体型的工蜂在生活史中的总消耗量基本一致。从Nhi[2]的研究结果不难发现，熊蜂工蜂的体型与蜂群培育成本密切相关，但工蜂体型大小与工作收益和能量消耗基本无影响。
4 工蜂静止能量代谢率与寿命
Pearl[5]在1982年提出关于衰老和寿命受能量代谢率影响的“生命速率理论”。该理论假设新陈代谢速率与寿命呈负相关，但物种内的静息代谢速率和寿命的关系却与之相反。静止能量代谢率是一种用于指示个体维持基本消耗的标准度量，是昆虫生活史性状之一。寿命是生物体能够繁殖或促进其适应性的时间表。对于不直接繁殖但间接获得适应能力的生物来说，寿命也是重要的生活史性状之一。
熊蜂是典型的一年生且生活在固定巢穴中的社会性昆虫，在实验室营造的生存条件完全满足熊蜂蜂群的生存需求，可以轻易跟踪它们出生到死亡的具体时间，也可以在不同年龄段重复测量代谢率，在研究熊蜂静止能量代谢率与寿命的关系时也可以排除天敌、极端天气变化等外部死亡因素。此外，熊蜂蜂群中的工蜂都是由一个蜂王发育而来，遗传相关性较高，个体差异小并且是非繁殖的个体。由于熊蜂蜂群独特的生物学特性和便于饲养的因素，能够自然减少繁殖和遗传变异等影响静止能量代谢率的额外因素，为研究静止能量代谢率与寿命之间的关系提供了便利条件。目前，多数研究都是假设静止代谢率在整个个体发育过程中保持恒定，以单次测量的方式进行的（即代谢率是根据年龄组进行测量），但能量代谢是否随年龄增长而变化的情况很少受到关注。
Nhi[2]的研究表明熊蜂的静止能量代谢率与寿命呈显著负相关，而且熊蜂胸宽和体重与静止能量代谢率和寿命均无显著相关性。此外，熊蜂的静止能量代谢率与年龄也呈现显著的负相关。Nhi[2]的研究支持了Pearl的“生命速率理论”，但也指出了熊蜂静止能量代谢率与年龄呈现负相关的论点，该论点在工厂化繁育中是否成立还需要进一步试验研究。
5 展望
目前，熊蜂生活史性状间权衡以及能量学的相关研究还较少。熊蜂群体中个体的培育成本和劳动收益、熊蜂工蜂体型间的巨大差异以及这种差异本身是否对蜂群的劳动分工有利的具体机制还不清楚。基因组学、代谢组学、蛋白组学等高通量测序技术的发展，为熊蜂能量代谢以及生活史性状间权衡的相关机制提供了有效的研究方法，而上述理论机制的深入研究也可为熊蜂工厂化繁育技术的完善奠定理论基础。
参考文献
[1] Luc P, Jeremy NM. The effect of food supplementation on reproductive success in bumblebee field colonies [J]. Oikos, 2003, 103(3): 688-694.
[2] Nhi C. Life histories and energetics of bumble bee (Bombus impatiens) colonies and workers [D]. 2014.
[3] Richards OW. Observations on Bombus agrorum Fabricius (hymen: bomhidae) [J]. Physiological Entomology, 2010, 21(7-9): 66-71.
[4] Couvillon MJ, Dornhaus A. Small worker bumblebees (Bombus impatiens) are hardier against starvation than their larger sisters [J]. Insectes Sociaux, 2010, 57(2): 193-197.
[5] Pearl R. The rate of living [M]. University of London Press, 1928.
编辑：李瑞珍
基金项目：财政部和农业农村部：国家现代农业产业技术体系资助（CARS-44-SYZ4）；中央引导地方科技发展资金（2020
02061JC）
作者简介：何金明（1994-），女，硕士，E-mail: 1046265122@qq.com
通讯作者：牛庆生（1969-），男，研究员，主要从事授粉蜂繁育以及授粉应用，E-mail: 1463199779@qq.com